El tiempo es esencial: la importancia de considerar los ritmos biológicos en un mundo cada vez más contaminado
- Publicado: 30 de enero de 2024
- https://doi.org/10.1371/journal.pbio.3002478
Abstracto
Los ritmos biológicos desempeñan un papel crucial en la configuración de la biología y la ecología de los organismos. Se sabe que la contaminación lumínica altera estos ritmos, y cada vez hay más pruebas de que los contaminantes químicos pueden causar alteraciones similares. Por el contrario, los ritmos biológicos pueden influir en los efectos y la toxicidad de las sustancias químicas. Por tanto, si extraemos información del amplio estudio de los ritmos biológicos en la investigación biomédica y sobre la contaminación lumínica, podemos mejorar enormemente nuestra comprensión de la contaminación química. Este ensayo aboga por la integración de la ritmicidad biológica en la investigación sobre la contaminación química para obtener una comprensión más completa de cómo los contaminantes químicos afectan a la vida silvestre y los ecosistemas. A pesar de las barreras históricas, los recientes avances experimentales y tecnológicos facilitan ahora la integración de los ritmos biológicos en la ecotoxicología, ofreciendo datos de alta resolución sin precedentes en escalas espaciotemporales. Reconocer la importancia de los ritmos biológicos será esencial para comprender, predecir y mitigar las complejas repercusiones ecológicas de la contaminación química.
Cifras
Cita: Thoré ESJ, Aulsebrook AE, Brand JA, Almeida RA, Brodin T, Bertram MG (2024) El tiempo es esencial: la importancia de considerar los ritmos biológicos en un mundo cada vez más contaminado. PLoS Biol 22(1): e3002478. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.3002478
Publicado: 30 de enero de 2024
Derechos de autor: © 2024 Thoré et al. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la Licencia de Atribución Creative Commons , que permite el uso, la distribución y la reproducción sin restricciones en cualquier medio, siempre que se reconozca al autor y la fuente originales.
Financiación: Este artículo contó con el apoyo de las Fundaciones Kempe (JCK22-0037 a TB; SMK-1954 y SMK21-0069 a MGB), el Consejo de Investigación Sueco Formas (2018-00828 a TB) y una Beca de Movilidad Formas del Consejo de Investigación Sueco (2020-02293 a MGB). Además, nos gustaría agradecer a la Fundación Petra y Karl Erik Hedborg por su generoso apoyo (a ESJT) de un intercambio de investigación que contribuyó al desarrollo de las ideas presentadas en este ensayo. Los financiadores no tuvieron ningún papel en el diseño del estudio, la recopilación y el análisis de datos, la decisión de publicar o la preparación del manuscrito.
Intereses en conflicto: Los autores han declarado que no existen intereses en conflicto.
Abreviaturas: PCB, bifenilo policlorado; PFAS, sustancia polifluoroalquilada; ISRS, inhibidor selectivo de la recaptación de serotonina
Introducción
La contaminación química es una preocupación mundial urgente y creciente [ 1 , 2 ]. La producción mundial de sustancias químicas, junto con su liberación al medio ambiente, se ha multiplicado por 50 desde 1950 y se espera que se triplique de nuevo para 2050 en comparación con 2010 [ 3 ]. Los contaminantes químicos tienen el potencial de alterar profundamente la biología y la ecología de la vida silvestre, perturbar los ecosistemas y plantear una grave amenaza a la biodiversidad [ 4 , 5 ]. A pesar de ello, nuestra comprensión de los efectos ecológicos de los contaminantes químicos sigue siendo rudimentaria, lo que nos deja lejos de gestionar eficazmente los riesgos que plantean [ 5 ]. A medida que los ecotoxicólogos y los reguladores trabajan para encontrar soluciones, se hace cada vez más evidente que la complejidad inherente de la naturaleza desafía nuestra capacidad de evaluar el alcance total de los riesgos que plantea la contaminación química. En este sentido, el tiempo tiene un papel fundamental en la estructuración de los patrones y procesos biológicos, incluida la forma en que la vida silvestre se ve afectada por el cambio ambiental y responde a él [ 6 , 7 ]. De hecho, los ritmos biológicos representan una característica fundamental y universal de la vida, pero nuestra comprensión de sus fundamentos y consecuencias ecológicas y evolutivas sigue siendo extremadamente limitada [ 7 , 8 ], particularmente en el contexto de la contaminación química (véase también [ 9 , 10 ]).
En este ensayo, nos proponemos destacar la urgente necesidad de integrar los ritmos biológicos en la investigación sobre la contaminación química. En primer lugar, describimos qué son los ritmos biológicos y ofrecemos una descripción general de su diversidad e importancia. A continuación, examinamos por qué son importantes para comprender los impactos ecológicos de la contaminación química e identificamos las barreras existentes para incorporar los ritmos biológicos en la investigación sobre la contaminación química. Por último, proponemos nuevos métodos, herramientas y recursos que pueden ayudar a superar estas barreras.
¿Qué son los ritmos biológicos?
Los ritmos biológicos gobiernan toda la biosfera, cubriendo procesos tan diversos como la secreción pulsátil de hormonas, la variación cíclica del apetito y la ingesta de alimentos, la actividad intermareal de los animales costeros y estuarinos, los movimientos diarios de las hojas de las plantas, el ciclo sueño-vigilia, la migración vertical diurna de animales en océanos y lagos, el ciclo menstrual, la migración anual de aves y la hibernación estacional. En este ensayo, definimos ampliamente los ritmos biológicos como procesos moleculares, fisiológicos y conductuales repetitivos que ocurren en anticipación o respuesta a un cambio ambiental periódico. Estos ritmos son muy diversos en la naturaleza ( Fig. 1 ), pueden repetirse con una frecuencia que va desde microsegundos a horas (ritmos ultradianos), días (ritmos diurnos) o incluso semanas, meses o años (ritmos infradianos), y existen a lo largo del árbol de la vida. Algunos ritmos biológicos están regulados exclusivamente por señales ambientales, mientras que otros también están regulados por relojes biológicos internos [ 8 , 11 ]. Uno de los ejemplos más conocidos de este tipo de regulador interno es el reloj circadiano, que funciona aproximadamente en un ciclo de 24 horas y gobierna los ritmos diarios de los organismos. Si bien el reloj circadiano está sincronizado o "entrenado" por señales externas conocidas como zeitgebers (como la luz), funciona incluso en ausencia de señales de la hora del día (es decir, tiene un ritmo de funcionamiento libre [ 11 ]). Los organismos suelen tener múltiples relojes biológicos que se distribuyen en varios tejidos y órganos de todo el cuerpo, y que controlan diversos ritmos que están sincronizados entre sí y con los ciclos ambientales [ 12 ]. Además, los ritmos biológicos pueden superponerse entre sí, dando lugar a oscilaciones compuestas dentro de los sistemas biológicos, en lugar de seguir simplemente una única frecuencia cíclica [ 13 ]. En conjunto, los ritmos biológicos coordinan una miríada de procesos biológicos esenciales y tienen un papel fundamental en la regulación de los procesos de la vida.
( A ) Los ciclos ambientales, como la estacionalidad, el ciclo lunar, el ciclo día-noche y la actividad de las mareas, se caracterizan por cambios periódicos en, entre otras cosas, la luz, la temperatura, la salinidad y la disponibilidad de oxígeno. ( B ) Los ritmos biológicos gestionan la biosfera. Se producen en todo el árbol de la vida y se manifiestan en todos los niveles de organización biológica.
¿Por qué considerar los ritmos biológicos en la investigación sobre la contaminación química?
Aunque el estudio de los ritmos biológicos (cronobiología) surgió a partir de raíces de la biología ecológica y evolutiva a mediados del siglo XX, el campo rápidamente cambió su enfoque hacia los fundamentos mecanicistas de los relojes biológicos, y los relojes circadianos en particular [ 8 ]. A partir de entonces, ambos campos se desarrollaron en gran medida de forma independiente. En consecuencia, la mayoría de los conocimientos sobre el funcionamiento y la importancia de los ritmos biológicos provienen de la investigación biomédica. Como tal, los ritmos biológicos representan un nivel de complejidad que se ha comprendido desde hace mucho tiempo, pero que no se ha incorporado de manera rutinaria en la ecología y la biología evolutiva [ 7 ] y, por extensión, en la investigación sobre el cambio global y la contaminación química.
Estudios pioneros de ritmos biológicos y toxicidad química datan de la década de 1960. Dichos estudios, que demostraron variación circadiana en toxicidad de pesticidas, ya destacaron la importancia de considerar ritmos biológicos en ecotoxicología. Por ejemplo, los gorgojos adultos ( Anthonomus grandis ) y ácaros araña de dos manchas ( Tetranychus urticae ) exhiben un ritmo diario en su susceptibilidad a los insecticidas metil paratión y dimetil 2,2-diclorovinil fosfato, respectivamente. Específicamente, los gorgojos experimentaron consistentemente la menor mortalidad al amanecer [ 14 ] ( Fig. 2 ), mientras que los ácaros fueron máximamente susceptibles justo después del amanecer y fueron menos afectados justo después del anochecer [ 15 ]. Además, la sensibilidad de los grillos domésticos ( Gryllus domesticus ) a narcóticos (éter etílico, cloroformo y tetracloruro de carbono) alcanza su pico durante la primera parte del período nocturno, correspondiente a la actividad máxima de la especie [ 16 ]. Por el contrario, las moscas domésticas ( Musca domestica ) muestran máxima sensibilidad al pesticida triclorfón al amanecer y son menos sensibles durante el anochecer [ 17 ].
A pesar de haber recibido relativamente poca atención de la investigación hasta la fecha, los pocos estudios que han probado las interacciones potenciales entre la exposición a la contaminación química y los ritmos biológicos han demostrado que estos factores pueden interactuar en varias escalas espaciotemporales y en diversos sistemas biológicos ( A - C ). Si bien nuestro enfoque se centra en la investigación de la contaminación química, la cronobiología es claramente relevante para todas las formas de cambio ambiental (por ejemplo, contaminación lumínica, D ).
Aunque estos no son los únicos estudios que demuestran que la susceptibilidad de la vida silvestre a los tóxicos puede fluctuar durante el día, a veces en órdenes de magnitud [ 18 ], estudios similares siguen siendo relativamente raros (ver también [ 9 , 18 , 19 ]), y los estudios que incorporan ritmos ultradianos o infradianos son aún más escasos. Esto es motivo de preocupación porque el hecho de no integrar los ritmos biológicos en la investigación sobre la contaminación química limita gravemente nuestra comprensión de las respuestas ecológicas y evolutivas a, y las consecuencias de, esta forma generalizada de cambio global. Sostenemos que los ritmos biológicos deberían integrarse en la investigación sobre la contaminación química por tres razones interconectadas: los ritmos biológicos son adaptativos (los ritmos desalineados pueden desregular el funcionamiento biológico y ecológico); los productos químicos pueden afectar los ritmos biológicos, y estos ritmos pueden influir en los impactos de los productos químicos; y los ritmos biológicos introducen variación que complica la interpretación de los resultados. En las siguientes secciones, examinamos cada una de estas razones por turno.
Los ritmos biológicos son adaptativos
Los ritmos biológicos son altamente adaptativos y se cree que están bajo una fuerte selección, ya que gobiernan una amplia gama de procesos esenciales para la reproducción y supervivencia de la vida silvestre [ 6 , 8 ]. Específicamente, tienen un papel vital en la coordinación de la biología de los organismos con cambios periódicos en el entorno abiótico, como cambios en la luz, temperatura, salinidad y disponibilidad de oxígeno relacionados con la actividad de las mareas, el ciclo día-noche, el ciclo lunar y la estacionalidad ( Fig. 1 ). Además, los ritmos biológicos pueden coordinar interacciones entre organismos, incluyendo parejas potenciales, competidores, parásitos, presas, depredadores y simbiontes (por ejemplo, el microbioma). Por ejemplo, la trucha marrón dominante ( Salmo trutta ) busca alimento más intensamente desde el anochecer hasta el amanecer para maximizar la ingesta de alimentos y minimizar el riesgo de depredación, mientras que la actividad de búsqueda de alimento de la trucha subdominante alcanza su punto máximo en momentos alternativos del día para minimizar la competencia [ 20 ]. Dichos ritmos no están necesariamente estructurados de forma rígida, pero pueden cambiar para ayudar a los organismos a responder a los cambios en su entorno [ 21 ]. En el ejemplo anterior, cuando aumenta la competencia por los recursos, las diferencias en el momento de la actividad de alimentación entre las truchas dominantes y subdominantes se vuelven más pronunciadas [ 20 ]. De manera similar, las ratas noruegas ( Rattus norvegicus ), que generalmente son nocturnas, pueden cambiar a la alimentación diurna para evitar la depredación de los zorros rojos nocturnos ( Vulpes vulpes ) [ 22 ]. En algunos casos, los organismos pueden cambiar hacia o desde la arritmicidad por completo, como cuando los playeros machos ( Calidris melanotos ) cambian de la ritmicidad diaria a la actividad casi las 24 horas durante la temporada de reproducción para aumentar su éxito reproductivo [ 23 ].
Aunque los organismos pueden estar equipados para hacer frente a los cambios en el medio ambiente a través de cambios plásticos en sus ritmos, algunos pueden ser mucho menos capaces de hacer frente instantáneamente a cambios abruptos y/o impredecibles que otros [ 8 ]. En tales casos, la sincronización de los ritmos biológicos puede desfasarse con las señales ambientales, como sucede cuando experimentamos jet lag: viajar a través de zonas horarias cambia nuestro reloj circadiano desalineándolo con la hora local, lo que puede provocar fatiga y reducir el rendimiento [ 24 ]. El jet lag en los humanos es temporal, ya que el reloj circadiano finalmente se resincroniza, pero la desalineación prolongada de los ritmos biológicos puede resultar en consecuencias sustanciales para la aptitud física. Por ejemplo, la desalineación del ritmo circadiano con el ciclo día-noche de 24 horas puede tener un costo fisiológico que acelera el proceso de envejecimiento y reduce la esperanza de vida en roedores y primates [ 25 ]. En las moscas de la fruta Drosophila , la desincronización inducida experimentalmente entre la expresión rítmica de genes en el cuerpo graso (una masa de tejido utilizada para el almacenamiento de energía) en comparación con el cerebro da como resultado una menor producción reproductiva [ 12 ]. De hecho, la desregulación de los ritmos biológicos a menudo puede conducir directamente a varias patologías [ 26 ]. El trabajo por turnos, la alteración del horario de sueño en días laborables en comparación con los días libres (o "jetlag social") y la exposición a la luz por la noche pueden conducir a desregulaciones en humanos que se han asociado con trastornos metabólicos como diabetes [ 27 ], enfermedades cardiovasculares [ 28 ], cáncer [ 29 ] y varios trastornos del estado de ánimo [ 30 ]. Se producen efectos similares en estudios experimentales con animales, incluida la promoción de la miocardiopatía por la alteración circadiana en hámsteres [ 31 ], así como la obesidad [ 32 ] y el comportamiento similar a la ansiedad [ 33 ] en ratones. Además, hay cada vez más evidencia de un vínculo entre la alteración del reloj circadiano y el aumento del riesgo de cáncer en ratones [ 34 ]. Naturalmente, estos efectos podrían tener fuertes implicaciones para la supervivencia y el éxito reproductivo de la vida silvestre y podrían tener impactos de largo alcance a nivel de población.
Más allá de las consecuencias directas para la salud y el rendimiento de los organismos, la desincronización de los ritmos biológicos con los ciclos ambientales o con los de otros organismos puede repercutir en cascada a través de diferentes niveles de organización biológica y tener repercusiones ecológicas de largo alcance [ 6 , 35 ]. Los ritmos de actividad desincronizados pueden alterar actividades sociales como el apareamiento, el cuidado parental o la búsqueda de alimento en grupo, lo que puede tener consecuencias demográficas sustanciales [ 36 ], y los nuevos "paisajes temporales" (es decir, períodos de tiempo con heterogeneidad relevante para la aptitud en factores (a)bióticos) podrían alterar fundamentalmente las interacciones de las especies cuando las especies perciben y responden de manera diferente a los cambios del paisaje temporal [ 6 , 37 ]. Esto podría conducir a la desincronización a lo largo de la red alimentaria en, por ejemplo, el tiempo de actividad estacional [ 38 ], y en última instancia afectar el funcionamiento de ecosistemas enteros [ 39 ]. Por ejemplo, la exposición de plantas de mostaza silvestre al ozono reduce el crecimiento vegetativo pero acelera su floración, lo que puede fomentar la desincronización entre las actividades de la planta y los polinizadores ( Fig. 2 ) [ 40 ]. Por el contrario, las interacciones simbionte-huésped pueden contribuir a la estabilización y coordinación de los ritmos circadianos dentro del organismo huésped. Específicamente, el microbioma puede ser capaz de moderar la respuesta del huésped a las señales ambientales externas, asegurando que los procesos biológicos internos permanezcan sincronizados con el ciclo externo día-noche. Esto, a su vez, promueve la sincronía circadiana general dentro del huésped, amortiguando así las fluctuaciones ambientales rápidas [ 41 ].
Los productos químicos pueden afectar los ritmos biológicos y viceversa
Cada vez es más evidente en la literatura biomédica que muchas formas emergentes de contaminación, incluida la exposición (inapropiada) a sustancias químicas biológicamente activas (por ejemplo, fármacos o sustancias químicas disruptoras endocrinas) pueden alterar profundamente los ritmos biológicos. De hecho, la investigación biomédica reciente ha comenzado a investigar las interacciones directas entre las alteraciones del sistema circadiano humano, la regulación del estado de ánimo y el consumo de drogas. Aunque nuestra comprensión de estas relaciones complejas todavía está en sus primeras etapas, hay cada vez más evidencia de que varios compuestos farmacéuticos pueden modular los ritmos circadianos tanto en humanos como en especies modelo animales [ 42 ] y que el uso inadecuado de drogas puede incluso alterar el sistema circadiano por completo [ 43 ] ( Fig. 3 ). En los humanos, las alteraciones del sistema circadiano se han vinculado además a un mayor uso de medicación hipnótica [ 44 ] y pueden aumentar el riesgo de dependencia y adicción a las drogas [ 45 ]. Viceversa, los ritmos circadianos pueden afectar la farmacocinética y la farmacodinámica, incluidos los efectos biológicos, de los fármacos, hasta el punto de que existen investigaciones en curso sobre el potencial de la cronoterapia para mejorar la eficacia y la seguridad de los agentes farmacéuticos [ 42 ]. La absorción, distribución, metabolismo y excreción de fármacos y otros compuestos están influenciados por los ritmos circadianos [ 46 ], de modo que sus efectos pueden variar a lo largo de un día ( Fig. 3 ).
Los contaminantes químicos pueden alterar los ritmos biológicos y, a la inversa, los ritmos biológicos pueden influir en la susceptibilidad y/o respuesta de un organismo a las sustancias químicas. El ejemplo que se presenta aquí es uno de los muchos escenarios posibles y se utiliza con fines ilustrativos.
Es probable que los efectos interactivos similares entre la ritmicidad y los efectos de los contaminantes químicos en la vida silvestre sean mucho más generalizados e importantes de lo que se cree actualmente. En este momento, más de 350.000 productos químicos están registrados para uso comercial en todo el mundo [ 47 ], de los cuales cientos se detectan rutinariamente en todos los compartimentos ambientales estudiados [ 4 , 48 ]. Es posible que muchos de estos productos químicos no estén presentes en concentraciones ambientales lo suficientemente altas como para provocar la mortalidad directa de la vida silvestre, pero pueden desencadenar cambios biológicos, incluso en concentraciones extremadamente bajas, que comprometen la salud de nuestros ecosistemas (por ejemplo, sustancias perfluoroalquilo y polifluoroalquilo (PFAS), agentes farmacéuticos, bifenilos policlorados (PCB)) [ 1 , 48 ]. De hecho, cuando la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza compiló la Lista Roja en 2022, se consideró que más de 11.500 de las 83.669 especies animales evaluadas estaban afectadas por la contaminación química [ 4 , 49 ]. Si bien nuestro conocimiento actual sobre las sustancias químicas que interfieren en la regulación de los ritmos circadianos (los llamados “disruptores circadianos”) es extremadamente limitado, recientemente se identificaron al menos 40 contaminantes químicos que interfieren en los ritmos circadianos de los peces en concentraciones ambientalmente realistas [ 10 ]. Estos incluían hormonas esteroides, metales, pesticidas y biocidas, PCB, fármacos neuroactivos y toxinas cianobacterianas (que se están volviendo más comunes debido a la contaminación por nutrientes y el calentamiento climático). Por ejemplo, los fármacos neuroactivos como los inhibidores selectivos de la recaptación de serotonina (ISRS) se usan comúnmente para tratar la depresión u otras enfermedades mentales, pero también se sabe que interfieren en los ritmos circadianos humanos y el ciclo sueño-vigilia [ 30 , 42 ]. La serotonina también está involucrada en la regulación de la ritmicidad circadiana y los comportamientos asociados en los peces [ 50 ], de modo que la exposición a los ISRS tiene el potencial de alterar los ritmos circadianos en la vida silvestre [ 51 ]. De hecho, la exposición crónica a una concentración ambientalmente relevante (28 ng/L) del antidepresivo fluoxetina erosionó por completo los patrones de actividad diaria en los peces killi Nothobranchius , lo que sugiere una fuerte alteración circadiana [ 52 ] ( Fig. 2 ). Este hallazgo se replicó recientemente en el pez mosquito Gambusia después de tan solo 3 días de exposición a 30 a 300 ng/L de fluoxetina [ 53 ] y es consistente con el hallazgo anterior de que 96 horas de exposición a una mezcla de contaminantes orgánicos, incluida la fluoxetina, erosionaron los patrones de actividad diaria en los peces mosquito macho [ 54 ].
Dado que nuestro conocimiento actual sobre las sustancias químicas que pueden alterar los ritmos circadianos es extremadamente limitado [ 10 ], es probable que existan muchas más sustancias químicas que pueden interferir con los ritmos circadianos en la vida silvestre, o con los ritmos biológicos en general. En apoyo de esta expectativa, más de la mitad de los 100 medicamentos más vendidos en los Estados Unidos, y más de 100 de la lista de medicamentos esenciales de la Organización Mundial de la Salud, se dirigen directamente al producto de los genes rítmicos [ 55 ]. La liberación de tales sustancias químicas al medio ambiente es preocupante dado que la alteración de los ritmos biológicos por sustancias químicas puede interferir con la supervivencia de los organismos y el éxito reproductivo y, a su vez, dar lugar a consecuencias de gran alcance a nivel de población y ecológico. El problema puede verse exacerbado por el hecho de que varios componentes moleculares del metabolismo xenobiótico y los mecanismos de desintoxicación, incluidos los citocromos P450 [ 56 ] y las enzimas antioxidantes [ 57 ], parecen estar, al menos en parte, regulados por los ritmos circadianos. Esto sugiere que incluso los productos químicos que no interfieren directamente con el sistema circadiano podrían afectar a los organismos de manera diferente según el momento de la administración o la observación [ 10 ]. Sin embargo, esto solo se tiene en cuenta muy raramente en la investigación ecotoxicológica.
Los ritmos biológicos introducen variación
Incluso en ausencia de posibles efectos interactivos entre los productos químicos y los sistemas controlados rítmicamente, es esencial controlar adecuadamente los posibles efectos de confusión de la ritmicidad en la investigación ecotoxicológica. Por ejemplo, muchos biomarcadores moleculares [ 58 ] o comportamientos [ 52 ] considerados comúnmente en experimentos ecotoxicológicos muestran una variación diaria en su expresión. Si el muestreo experimental no está controlado en el tiempo, la ritmicidad biológica puede introducir una variación sustancial (o "ruido") que resulte en resultados falsos positivos o falsos negativos o que podría llevar a conclusiones inexactas con respecto a la magnitud de los efectos de los productos químicos. Por lo tanto, acomodar los efectos potenciales del tiempo de muestreo es fundamental para la confiabilidad y reproducibilidad de los datos ecotoxicológicos. Además, es importante que los investigadores consideren que no solo la luz sino también muchos otros factores pueden ser zeitgebers importantes que influyen en la ritmicidad biológica. Estos incluyen la temperatura, las interacciones sociales y la disponibilidad de alimentos [ 7 ]. Por ejemplo, los ratones nocturnos pueden cambiar sus patrones de actividad para volverse diurnos cuando se exponen al frío o al hambre [ 59 ]. En el caso de las moscas de la fruta Drosophila , restringir la ingesta de alimentos a un momento específico del día durante el cual la alimentación suele ser baja puede desincronizar los ritmos internos. Esta desincronización no afecta directamente la ingesta de alimentos, sino que conduce a una menor producción reproductiva [ 12 ]. No tener en cuenta estos efectos puede introducir una variación significativa dentro y entre los estudios y socavar la fiabilidad de las pruebas test-retest en las investigaciones sobre la contaminación química.
Barreras y soluciones para la incorporación de ritmos biológicos en la ecotoxicología
La falta de investigaciones que investiguen las interacciones entre la cronobiología y la contaminación química tal vez no sea sorprendente, considerando el muestreo intensivo que a menudo se requiere para medir los ritmos biológicos [ 60 ]. Por ejemplo, dicho análisis a menudo requiere la manipulación repetida de animales para ensayos (por ejemplo, comportamiento, tasa metabólica y muestras de sangre) en múltiples puntos de tiempo, presentando restricciones logísticas, económicas e incluso éticas para ciertas especies. Algunas de estas preocupaciones pueden verse exacerbadas aún más cuando se consideran ritmos biológicos de más largo plazo, donde los animales necesitan ser rastreados a lo largo de varios meses (por ejemplo, ritmos infradianos como cambios estacionales, migración o hibernación). Es más, algunos aspectos de la biología son difíciles de evaluar de forma continua y no invasiva en su totalidad. Por ejemplo, la medición de la expresión genética (rítmica) en animales puede verse obstaculizada por la invasividad del muestreo físico de secreciones o tejido (o, a veces, del animal entero) después de la captura [ 58 , 61 ]. El costo de algunas técnicas también puede limitar la cantidad de muestras que los investigadores pueden analizar. Estos desafíos pueden limitar sustancialmente la viabilidad de estudiar los efectos de la contaminación química en los ritmos biológicos (y viceversa).
Afortunadamente, los recientes avances tecnológicos pueden ayudar a superar muchos de estos problemas. La sensibilidad mejorada de los ensayos hormonales no invasivos ahora permite el muestreo repetido de rasgos fisiológicos sin una manipulación extensa de los animales, como se ve con el uso creciente de muestras de agua y heces para medir la expresión de cortisol o corticosterona en organismos que incluyen peces [ 62 ], anfibios acuáticos y terrestres [ 63 ], reptiles [ 64 ], aves [ 65 ] y mamíferos [ 66 ]. Al muestrear estructuras como las plumas, los investigadores también pueden obtener información sobre la historia fisiológica de un animal, incluidas las tasas de crecimiento de las plumas, los niveles hormonales y la exposición a contaminantes [ 67 , 68 ]. Los avances en hardware y software de laboratorio también han mejorado considerablemente la facilidad de registrar repetidamente observaciones de comportamiento en múltiples puntos de tiempo (revisado en [ 69 ]). En particular, las cámaras sensibles al infrarrojo de alta resolución se utilizan cada vez más para registrar continuamente el comportamiento de los animales en condiciones de luz y oscuridad, a lo largo de varios días. Por ejemplo, se han utilizado cámaras sensibles al infrarrojo para registrar cómo el insecticida endosulfán influye en los ritmos circadianos de varias especies de avispas parasitoides ( Leptophilina spp.) [ 70 ]. Además, la creciente disponibilidad de tecnologías de seguimiento animal automatizadas de alto rendimiento, a menudo de código abierto, ha reducido muchas de las limitaciones económicas y logísticas encontradas al registrar continuamente el comportamiento de los animales (consulte [ 69 , 71 ] para ver las revisiones). En combinación con cámaras sensibles al infrarrojo, estas tecnologías de seguimiento automatizado permiten registrar y medir el comportamiento animal en el laboratorio durante períodos prolongados, como se demostró recientemente en una investigación que investigó la respuesta conductual del pez mosquito oriental ( Gambusia holbrooki ) al contaminante farmacéutico fluoxetina [ 53 ]. Las tecnologías que miden el comportamiento animal a través de interrupciones en los campos eléctricos también se han utilizado con éxito para registrar los efectos de los contaminantes químicos en los ritmos biológicos de los peces [ 54 , 72 ].
Las mejoras tanto en el costo como en la utilidad de las tecnologías basadas en el campo también están permitiendo la medición de ritmos biológicos en animales salvajes en condiciones seminaturales y naturales a una resolución y escala sin precedentes. En particular, los avances en teledetección y biologeo proporcionan acceso a una enorme cantidad de datos de alta resolución capaces de rastrear ritmos biológicos tanto de corto como de largo plazo en el campo [ 73 – 75 ]. Por ejemplo, el seguimiento tridimensional de alta resolución mediante telemetría acústica permitió la medición de ritmos de actividad diaria en trucha ártica salvaje ( Salvelinus alpinus ) durante un ciclo anual completo [ 76 ]. Estas técnicas se pueden implementar a grandes escalas espaciales y temporales, lo que permite la medición de ritmos biológicos de largo plazo (por ejemplo, variación estacional o migración) que no se pueden cuantificar fácilmente, o en absoluto, en el laboratorio. De manera similar, cada vez hay más dispositivos de bioregistro disponibles para registrar ritmos biológicos en rasgos fisiológicos suboorganismos en animales salvajes, como se demostró recientemente en la medición de la actividad cerebral y la frecuencia cardíaca durante los ciclos de sueño en elefantes marinos del norte salvajes ( Mirounga angustirostris ) [ 77 ]. Aunque estos efectos han sido en gran parte inexplorados en la investigación de la contaminación química, se pueden obtener conocimientos clave de la literatura sobre contaminación lumínica, en la que los investigadores han aprovechado las tecnologías de teledetección para investigar la influencia de la luz artificial en el momento y las características de los patrones migratorios de largo alcance [ 78-80 ] ( Fig. 2 ). La implementación de dichas tecnologías de teledetección en combinación con implantes químicos de liberación lenta [ 81 , 82 ] proporcionará información importante sobre el papel de los contaminantes químicos en la mediación de ritmos biológicos en poblaciones en condiciones ecológicamente realistas.
Aunque nuestro enfoque principal ha sido la contaminación química, es importante enfatizar que la cronobiología también es relevante para otras formas de contaminación y cambio ambiental. Factores como la luz, el ruido y la temperatura pueden afectar los ritmos biológicos [ 83–85 ] y, a la inversa, los ritmos biológicos pueden influir en los efectos de estos factores en otros aspectos de la biología. Por lo tanto , una mejor comprensión de las diversas formas de perturbación ambiental, incluidas las que van más allá de los contaminantes químicos, requerirá la integración de la cronobiología con los marcos ecológicos y evolutivos [ 7 ]. Sin embargo, la relevancia de la cronobiología es mejor reconocida en algunos campos de investigación de la contaminación ambiental que en otros. En la investigación de la contaminación lumínica, por ejemplo, los ritmos biológicos se consideran importantes, probablemente porque la luz es un zeitgeber crítico bien establecido que regula los relojes biológicos [ 86 ]. Como resultado, hay muchos ejemplos de estudios de contaminación lumínica que miden directamente los efectos sobre los ritmos biológicos o al menos consideran los ritmos biológicos al diseñar protocolos de muestreo [ 87–89 ]. Estos estudios, junto con otras investigaciones biomédicas y cronobiológicas, ofrecen recursos útiles para los ecólogos que buscan integrar la cronobiología en su propia investigación.
Conclusiones
Los ritmos biológicos se dan en todo el árbol de la vida y se manifiestan en todos los niveles de organización biológica. Reconociendo su papel fundamental en la conformación de la biología y la ecología de las especies, sostenemos que es necesario integrar la ritmicidad biológica en la investigación sobre la contaminación química. Además, la incorporación de la ritmicidad biológica en los marcos ecológicos y evolutivos de manera más amplia será crucial para comprender, predecir y mitigar plenamente las repercusiones ecológicas de la contaminación química. Esto es particularmente significativo dado que las sustancias químicas pueden alterar los ritmos biológicos, que, viceversa, gobiernan la eficacia y toxicidad de las sustancias químicas. Además, una mejor comprensión de la cronobiología (incluidos los ritmos ultradianos, diurnos e infradianos y sus combinaciones) será esencial para alinear la recopilación de datos con la ritmicidad biológica y permitir una inferencia precisa sobre la dirección y la magnitud de los efectos en los estudios de contaminación química.
De cara al futuro, los recientes avances en las tecnologías de teledetección y registro biológico ofrecen un acceso sin precedentes a datos de alta resolución en distintas escalas espaciotemporales, tanto en entornos de laboratorio como en condiciones de campo (semi)naturales, lo que facilitará la integración de los ritmos biológicos en los esfuerzos de investigación. El campo también puede avanzar aprovechando los conocimientos de la literatura biomédica y sobre contaminación lumínica, donde se han estudiado más ampliamente los mecanismos subyacentes y la importancia funcional de los ritmos biológicos, lo que puede beneficiar enormemente a los investigadores de la contaminación química. Reconociendo que el tiempo biológico es esencial, anticipamos un futuro prometedor para este campo a medida que nos esforzamos por mejorar nuestra comprensión y las estrategias de mitigación en un mundo cada vez más contaminado.
Expresiones de gratitud
Agradecemos a Julie Johnson (Life Science Studios) por la creación de las imágenes.
Referencias
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